真正的昆虫诞生了。
最早的昆虫
石蛃目（Archaeognatha）是现存最原始昆虫的代表，生活在潮湿的落叶、朽木、蚁巢中。虽然石蛃已经有了昆虫式的外露口器，但上颚还是原始的单关节。
家中常见的衣鱼（缨尾目Thysanura），是比石蛃稍为进步一点的昆虫；衣鱼的上颚升级到了双关节，强化了咀嚼技能，为之后昆虫的口器演化打好了基础。
缨尾目衣鱼科的衣鱼（Lepismasaccharina），又称蠹。它们是一种灵巧、怕光、而且无翅的昆虫。
征服天空
在这之后，昆虫开始了征服天空的道路，成为了地球上第一种演化出飞行能力的动物，这发生在距今4亿年前的泥盆纪。过去的主流学说认为昆虫的翅起源于树栖昆虫身体两侧滑翔用的板块，但现在越来越多的证据表明翅其实更可能起源于水生昆虫的羽状外腮。古老的有翅昆虫家族曾经盛极一时，演化出了以巨脉蜻蜓为代表的巨型远古昆虫。这支历史悠久的家族如今剩下两支：蜻蜓目和蜉蝣目。
曾经和古代蜻蜓翱翔同一片天空的另一类巨型昆虫是古网翅类，它们是昆虫4亿多年历史上唯一彻底灭绝了的家族；古网翅类的灭绝可能和赖以生存的木本蕨类的衰落密切相关。
蜻蜓目蜻蜓科的虾黄赤蜻（Sympetrumflaveolum），又叫黄翅赤蜻，它们作为掠食者，在高海拔湖泊食物网中占据着重要的地位。
但是另一个家族——多新翅总目，自3亿年前出现以来却一直人丁兴旺，并且在二叠纪大灭绝事件后开始繁盛。它们中的代表小强，还成为了昆虫悠久历史和顽强生命力的代言人。但大家不知道的是，蟑螂所在的蜚蠊目其实是家族里的小字辈，一直到侏罗纪才迟迟登场。而石炭纪时已经存在的类似蟑螂的昆虫，其实是多新翅类的共同祖先，和现代蟑螂并不是一回事。
多新翅总目的祖先一支演化出了缺翅目（Zoraptera）和革翅目（Dermaptera，蠼螋），另一支则演化出了襀翅目（Plecoptera）的石蝇和包含了直翅目（Orthoptera，蝗虫、螽斯和蟋蟀）、蛩蠊目（Grylloblattidae）、螳?（可能在某些系统中无法显示，写作【虫脩】）目（Mantophasmatodea）、竹节虫目（Phasmatodea）和网翅总目（Dictyoptera）的大杂烩。
网翅总目的祖先是一群类似小强的昆虫，但随着时间的推移，它们的后代走向了完全不同的方向：一支成为了纯粹的肉食者并进化出了教科书式的捕捉足，这就是螳螂目（Mantodea）的螳螂；一支则占据了枯枝落叶层的生态龛，扮演起分解者的角色，也就是蜚蠊目（Blattodea）的蟑螂；蟑螂在演化后期开始出现强烈的木食性和社会倾向，以至于其中一支走上了真社会性的道路，在过去，这些真社会性的蟑螂被划分在等翅目（Isoptera），但现代的分类手段告诉我们等翅目，也就是白蚁，其实也是货真价实的蟑螂。
蜚蠊目姬蜚蠊科的德国姬蠊（Blattellagermanica），是最常见的家居蟑螂之一。
大约在3.7亿年前，半翅目（Hemiptera，包含了蝽和蝉，曾经是两个目）及其近亲缨翅目（Thysanoptera，蓟马）开始出现，一同演化出来的还有它们用来进食流体的刺吸式口器。半翅目以及随后分化出来的啮虫目（Corrodentia，啮虫和寄生性虱）还和之前出现的昆虫一样，属于不完全变态昆虫，若虫和成虫相似，没有蛹的阶段。
半翅目蜡